Review
Improving Cancer Vaccine Efficiency by Nanomedicine
Junyu Cai,
Hao Wang,
Dangge Wang,
Yaping Li,
Junyu Cai
State Key Laboratory of Drug Research and Center of Pharmaceutics, Shanghai Institute of Materia Medica, Chinese Academy of Sciences, 501 Haike Road, 201203 Shanghai, China
China State Institute of Pharmaceutical Industry, 285 Gebaini Road, 201203 Shanghai, China
Search for more papers by this authorHao Wang
China State Institute of Pharmaceutical Industry, 285 Gebaini Road, 201203 Shanghai, China
Search for more papers by this authorCorresponding Author
Dangge Wang
State Key Laboratory of Drug Research and Center of Pharmaceutics, Shanghai Institute of Materia Medica, Chinese Academy of Sciences, 501 Haike Road, 201203 Shanghai, China
E-mail: [email protected], [email protected]Search for more papers by this authorCorresponding Author
Yaping Li
State Key Laboratory of Drug Research and Center of Pharmaceutics, Shanghai Institute of Materia Medica, Chinese Academy of Sciences, 501 Haike Road, 201203 Shanghai, China
E-mail: [email protected], [email protected]Search for more papers by this authorJunyu Cai,
Hao Wang,
Dangge Wang,
Yaping Li,
Junyu Cai
State Key Laboratory of Drug Research and Center of Pharmaceutics, Shanghai Institute of Materia Medica, Chinese Academy of Sciences, 501 Haike Road, 201203 Shanghai, China
China State Institute of Pharmaceutical Industry, 285 Gebaini Road, 201203 Shanghai, China
Search for more papers by this authorHao Wang
China State Institute of Pharmaceutical Industry, 285 Gebaini Road, 201203 Shanghai, China
Search for more papers by this authorCorresponding Author
Dangge Wang
State Key Laboratory of Drug Research and Center of Pharmaceutics, Shanghai Institute of Materia Medica, Chinese Academy of Sciences, 501 Haike Road, 201203 Shanghai, China
E-mail: [email protected], [email protected]Search for more papers by this authorCorresponding Author
Yaping Li
State Key Laboratory of Drug Research and Center of Pharmaceutics, Shanghai Institute of Materia Medica, Chinese Academy of Sciences, 501 Haike Road, 201203 Shanghai, China
E-mail: [email protected], [email protected]Search for more papers by this authorAbstract
Cancer vaccines, which have been widely investigated in the past few decades, are one of the most attractive strategies for cancer immunotherapy. Through the precise delivery of antigens and adjuvants to lymphoid organs or lymphocytes via nanotechnology, innate and adaptive immunity can be boosted to prevent the growth and relapse of malignant tumors. Indeed, nanomedicine offers great opportunities to improve the efficiency of vaccines. Various functional platforms are used to deliver small molecules, peptides, nucleic acids, and even whole cell antigens to the target area of interest, achieving enhanced antitumor immunity and durable therapeutic benefits. Herein, the recent progress in cancer vaccines based on nanotechnology is summarized. Novel platforms used for delivering tumor antigens, promoting adjuvant functions, and combining other therapeutic strategies are discussed. Moreover, possible striving directions and major challenges of nanomedicine for vaccination are also reviewed.
Conflict of Interest
The authors declare no conflict of interest.
References
- 1P. Gotwals, S. Cameron, D. Cipolletta, V. Cremasco, A. Crystal, B. Hewes, B. Mueller, S. Quaratino, C. Sabatos-Peyton, L. Petruzzelli, J. A. Engelman, G. Dranoff, Nat. Rev. Cancer 2017, 17, 286.
- 2P. Sharma, J. P. Allison, Cell 2015, 161, 205.
- 3S. A. Rosenberg, N. P. Restifo, Science 2015, 348, 62.
- 4M. Ruella, M. Kalos, Immunol. Rev. 2014, 257, 14.
- 5J. Banchereau, K. Palucka, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2018, 15, 9.
- 6D. S. Chen, I. Mellman, Immunity 2013, 39, 1.
- 7W. R. Heath, G. T. Belz, G. M. N. Behrens, C. M. Smith, S. P. Forehan, I. A. Parish, G. M. Davey, N. S. Wilson, F. R. Carbone, J. A. Villadangos, Immunol. Rev. 2004, 199, 9.
- 8S. H. Van Der Burg, R. Arens, F. Ossendorp, T. Van Hall, C. J. M. Melief, Nat. Rev. Cancer 2016, 16, 219.
- 9I. Melero, G. Gaudernack, W. Gerritsen, C. Huber, G. Parmiani, S. Scholl, N. Thatcher, J. Wagstaff, C. Zielinski, I. Faulkner, H. Mellstedt, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2014, 11, 509.
- 10C. Wang, Y. Ye, Q. Hu, A. Bellotti, Z. Gu, Adv. Mater. 2017, 29, 1.
- 11C. H. Marzabadi, R. W. Franck, Chem. - Eur. J. 2017, 23, 1728.
- 12M. Negahdaripour, N. Golkar, N. Hajighahramani, S. Kianpour, N. Nezafat, Y. Ghasemi, Biotechnol. Adv. 2017, 35, 575.
- 13L. M. Kranz, M. Diken, H. Haas, S. Kreiter, C. Loquai, K. C. Reuter, M. Meng, D. Fritz, F. Vascotto, H. Hefesha, C. Grunwitz, M. Vormehr, Y. Hüsemann, A. Selmi, A. N. Kuhn, J. Buck, E. Derhovanessian, R. Rae, S. Attig, J. Diekmann, R. A. Jabulowsky, S. Heesch, J. Hassel, P. Langguth, S. Grabbe, C. Huber, Ö. Türeci, U. Sahin, Nature 2016, 534, 396.
- 14M. A. Oberli, A. M. Reichmuth, J. R. Dorkin, M. J. Mitchell, O. S. Fenton, A. Jaklenec, D. G. Anderson, R. Langer, D. Blankschtein, Nano Lett. 2017, 17, 1326.
- 15Q. Hu, M. Wu, C. Fang, C. Cheng, M. Zhao, W. Fang, P. K. Chu, Y. Ping, G. Tang, Nano Lett. 2015, 15, 2732.
- 16L. A. Brito, M. Chan, C. A. Shaw, A. Hekele, T. Carsillo, M. Schaefer, J. Archer, A. Seubert, G. R. Otten, C. W. Beard, A. K. Dey, A. Lilja, N. M. Valiante, P. W. Mason, C. W. Mandl, S. W. Barnett, P. R. Dormitzer, J. B. Ulmer, M. Singh, D. T. O'Hagan, A. J. Geall, Mol. Ther. 2014, 22, 2118.
- 17J. A. Rosenthal, L. Chen, J. L. Baker, D. Putnam, M. P. DeLisa, Curr. Opin. Biotechnol. 2014, 28, 51.
- 18T. Tran, C. Blanc, C. Granier, A. Saldmann, C. Tanchot, E. Tartour, Semin. Immunopathol. 2018, https://doi.org/10.1007/s00281-018-0691-z.
- 19Z. Hu, P. A. Ott, C. J. Wu, Nat. Rev. Immunol. 2018, 18, 168.
- 20T. N. Schumacher, R. D. Schreiber, Science 2015, 348, 69.
- 21M. Yarchoan, B. A. Johnson, E. R. Lutz, D. A. Laheru, E. M. Jaffee, Nat. Rev. Cancer 2017, 17, 209.
- 22J. Copier, A. Dalgleish, Int. Rev. Immunol. 2006, 25, 297.
- 23J. B. Vermorken, A. M. Claessen, H. van Tinteren, H. E. Gall, R. Ezinga, S. Meijer, R. J. Scheper, C. J. Meijer, E. Bloemena, J. H. Ransom, M. G. J. Hanna, H. M. Pinedo, Lancet 1999, 353, 345.
- 24A. Michael, G. Ball, N. Quatan, F. Wushishi, N. Russell, J. Whelan, P. Chakraborty, D. Leader, M. Whelan, H. Pandha, Clin. Cancer Res. 2005, 11, 4469.
- 25K. Zatloukal, A. Schneeberger, M. Berger, W. Schmidt, F. Koszik, R. Kutil, M. Cotten, E. Wagner, M. Buschle, G. Maass, J. Immunol. 1995, 154, 3406.
- 26Z. Abdel-Wahab, C. Weltz, D. Hester, N. Pickett, C. Vervaert, J. R. Barber, D. Jolly, H. F. Seigler, Cancer 1997, 80, 401.
10.1002/(SICI)1097-0142(19970801)80:3<401::AID-CNCR8>3.0.CO;2-U CAS PubMed Web of Science® Google Scholar
- 27P. T. Golumbek, A. J. Lazenby, H. I. Levitsky, L. M. Jaffee, H. Karasuyama, M. Baker, D. M. Pardoll, Science 1991, 254, 713.
- 28C. De Giovanni, G. Nicoletti, L. Landuzzi, A. Astolfi, S. Croci, A. Comes, S. Ferrini, R. Meazza, M. Iezzi, E. Di Carlo, P. Musiani, F. Cavallo, P. Nanni, P.-L. Lollini, Cancer Res. 2004, 64, 4001.
- 29G. Dranoff, E. Jaffee, A. Lazenby, P. Golumbek, H. Levitsky, K. Brose, V. Jackson, H. Hamada, D. Pardoll, R. C. Mulligan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1993, 90, 3539.
- 30U. Vaishampayan, J. Abrams, D. Darrah, V. Jones, M. S. Mitchell, Clin. Cancer Res. 2002, 8, 3696.
- 31A. F. Ochsenbein, S. Sierro, B. Odermatt, M. Pericin, U. Karrer, J. Hermans, S. Hemmi, H. Hengartner, R. M. Zinkernagel, Nature 2001, 411, 1058.
- 32V. Phan, F. Errington, S. C. Cheong, T. Kottke, M. Gough, S. Altmann, A. Brandenburger, S. Emery, S. Strome, A. Bateman, B. Bonnotte, A. Melcher, R. Vile, Nat. Med. 2003, 9, 1215.
- 33J. Copier, A. Dalgleish, Curr. Opin. Mol. Ther. 2010, 12, 14.
- 34O. A. Ali, D. Emerich, G. Dranoff, D. J. Mooney, Sci. Transl. Med. 2009, 1, 8ra19.
- 35H. Phuengkham, C. Song, S. H. Um, Y. T. Lim, Adv. Mater. 2018, 30, 1706719.
- 36T. Wang, D. Wang, H. Yu, B. Feng, F. Zhou, H. Zhang, L. Zhou, S. Jiao, Y. Li, Nat. Commun. 2018, 9, 1.
- 37Y. Fan, R. Kuai, Y. Xu, L. J. Ochyl, D. J. Irvine, J. J. Moon, Nano Lett. 2017, 17, 7387.
- 38S. Dai, D. Wei, Z. Wu, X. Zhou, X. Wei, H. Huang, G. Li, Mol. Ther. 2008, 16, 782.
- 39R. H. Fang, C. M. J. Hu, B. T. Luk, W. Gao, J. A. Copp, Y. Tai, D. E. O'Connor, L. Zhang, Nano Lett. 2014, 14, 2181.
- 40A. V. Kroll, R. H. Fang, Y. Jiang, J. Zhou, X. Wei, C. L. Yu, J. Gao, B. T. Luk, D. Dehaini, W. Gao, L. Zhang, Adv. Mater. 2017, 29, 1703969.
- 41R. Yang, J. Xu, L. Xu, X. Sun, Q. Chen, Y. Zhao, R. Peng, Z. Liu, ACS Nano 2018, 12, 5121.
- 42F. Fontana, M. A. Shahbazi, D. Liu, H. Zhang, E. Mäkilä, J. Salonen, J. T. Hirvonen, H. A. Santos, Adv. Mater. 2017, 29, 1603239.
- 43E. P. Cohen, A. Chopra, I. O-Sullivan, T. S. Kim, Immunotherapy 2009, 1, 495.
- 44J. J. Moon, H. Suh, A. Bershteyn, M. T. Stephan, H. Liu, B. Huang, M. Sohail, S. Luo, S. H. Um, H. Khant, J. T. Goodwin, J. Ramos, W. Chiu, D. J. Irvine, Nat. Mater. 2011, 10, 243.
- 45R. Kuai, L. J. Ochyl, K. S. Bahjat, A. Schwendeman, J. J. Moon, Nat. Mater. 2017, 16, 489.
- 46B. Choi, H. Moon, S. J. Hong, C. Shin, Y. Do, S. Ryu, S. Kang, ACS Nano 2016, 10, 7339.
- 47L. Nuhn, S. Hartmann, B. Palitzsch, B. Gerlitzki, E. Schmitt, R. Zentel, H. Kunz, Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 10652.
- 48S.-I. Lin, M.-H. Huang, Y.-W. Chang, I.-H. Chen, S. Roffler, B.-M. Chen, Y.-P. Sher, S.-J. Liu, Cancer Lett. 2016, 377, 126.
- 49S. T. Reddy, A. J. van der Vlies, E. Simeoni, V. Angeli, G. J. Randolph, C. P. O'Neil, L. K. Lee, M. A. Swartz, J. A. Hubbell, Nat. Biotechnol. 2007, 25, 1159.
- 50H. Liu, K. D. Moynihan, Y. Zheng, G. L. Szeto, A. V. Li, B. Huang, D. S. Van Egeren, C. Park, D. J. Irvine, Nature 2014, 507, 519.
- 51G. Zhu, G. M. Lynn, O. Jacobson, K. Chen, Y. Liu, H. Zhang, Y. Ma, F. Zhang, R. Tian, Q. Ni, S. Cheng, Z. Wang, N. Lu, B. C. Yung, Z. Wang, L. Lang, X. Fu, A. Jin, I. D. Weiss, H. Vishwasrao, G. Niu, H. Shroff, D. M. Klinman, R. A. Seder, X. Chen, Nat. Commun. 2017, 8, 1954.
- 52L. Jeanbart, M. Ballester, A. de Titta, P. Corthesy, P. Romero, J. A. Hubbell, M. A. Swartz, Cancer Immunol. Res. 2014, 2, 436.
- 53K. Asano, A. Nabeyama, Y. Miyake, C.-H. Qiu, A. Kurita, M. Tomura, O. Kanagawa, S. Fujii, M. Tanaka, Immunity 2011, 34, 85.
- 54D. Muraoka, N. Harada, T. Hayashi, Y. Tahara, F. Momose, S. I. Sawada, S. A. Mukai, K. Akiyoshi, H. Shiku, ACS Nano 2014, 8, 9209.
- 55A. W. Li, M. C. Sobral, S. Badrinath, Y. Choi, A. Graveline, A. G. Stafford, J. C. Weaver, M. O. Dellacherie, T. Shih, O. A. Ali, J. Kim, K. W. Wucherpfennig, D. J. Mooney, Nat. Mater. 2018, 17, 528.
- 56C. Fabbro, H. Ali-Boucetta, T. Da Ros, K. Kostarelos, A. Bianco, M. Prato, Chem. Commun. 2012, 48, 3911.
- 57P. C. B. De Faria, L. I. Dos Santos, J. P. Coelho, H. B. Ribeiro, M. A. Pimenta, L. O. Ladeira, D. A. Gomes, C. A. Furtado, R. T. Gazzinelli, Nano Lett. 2014, 14, 5458.
- 58S. Ahn, I.-H. Lee, S. Kang, D. Kim, M. Choi, P. E. Saw, E.-C. Shin, S. Jon, Adv. Healthcare Mater. 2014, 3, 1194.
- 59Y. Zhang, F. Wang, E. Ju, Z. Liu, Z. Chen, J. Ren, X. Qu, Adv. Funct. Mater. 2016, 26, 6454.
- 60Y. C. Chiu, J. M. Gammon, J. I. Andorko, L. H. Tostanoski, C. M. Jewell, ACS Biomater. Sci. Eng. 2015, 1, 1200.
- 61K. Wang, S. Wen, L. He, A. Li, Y. Li, H. Dong, W. Li, T. Ren, D. Shi, Y. Li, ACS Nano 2018, 12, 6398.
- 62K. Eisenächer, C. Steinberg, W. Reindl, A. Krug, Immunobiology 2008, 212, 701.
- 63U. Sahin, K. Karikó, Ö. Türeci, Nat. Rev. Drug Discovery 2014, 13, 759.
- 64H. Yin, R. L. Kanasty, A. A. Eltoukhy, A. J. Vegas, J. R. Dorkin, D. G. Anderson, Nat. Rev. Genet. 2014, 15, 541.
- 65R. Waehler, S. J. Russell, D. T. Curiel, Nat. Rev. Genet. 2007, 8, 573.
- 66A. J. Geall, A. Verma, G. R. Otten, C. A. Shaw, A. Hekele, K. Banerjee, Y. Cu, C. W. Beard, L. A. Brito, T. Krucker, D. T. O'Hagan, M. Singh, P. W. Mason, N. M. Valiante, P. R. Dormitzer, S. W. Barnett, R. Rappuoli, J. B. Ulmer, C. W. Mandl, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 14604.
- 67E. J. Sayour, A. Grippin, G. De Leon, B. Stover, M. Rahman, A. Karachi, B. Wummer, G. Moore, P. Castillo-Caro, K. Fredenburg, M. R. Sarkisian, J. Huang, L. P. Deleyrolle, B. Sahay, S. Carrera-Justiz, H. R. Mendez-Gomez, D. A. Mitchell, Nano Lett. 2018, 18, 6195.
- 68I. Mellman, R. M. Steinman, Cell 2001, 106, 255.
- 69P. Marrack, J. Kappler, Cell 1994, 76, 323.
- 70L. A. J. O'Neill, D. Golenbock, A. G. Bowie, Nat. Rev. Immunol. 2013, 13, 453.
- 71B. Lemaitre, Nat. Rev. Immunol. 2004, 4, 521.
- 72C. A. Janeway, R. Medzhitov, Annu. Rev. Immunol. 2002, 20, 197.
- 73P. Bretscher, M. Cohn, Science 1970, 169, 1042.
- 74C. A. Janeway, Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 1989, 54, 1.
- 75R. Medzhitov, C. A. J. Janeway, Cell 1997, 91, 295.
- 76Y. Liu, C. A. Janeway, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1992, 89, 3845.
- 77C. Pasare, R. Medzhitov, Semin. Immunol. 2004, 16, 23.
- 78F. Steinhagen, T. Kinjo, C. Bode, D. M. Klinman, Vaccine 2011, 29, 3341.
- 79S. Rakoff-Nahoum, R. Medzhitov, Nat. Rev. Cancer 2009, 9, 57.
- 80M. Matsumoto, T. Seya, Adv. Drug Delivery Rev. 2008, 60, 805.
- 81P. Sabbatini, T. Tsuji, L. Ferran, E. Ritter, C. Sedrak, K. Tuballes, A. A. Jungbluth, G. Ritter, C. Aghajanian, K. Bell-McGuinn, M. L. Hensley, J. Konner, W. Tew, D. R. Spriggs, E. W. Hoffman, R. Venhaus, L. Pan, A. M. Salazar, C. M. Diefenbach, L. J. Old, S. Gnjatic, Clin. Cancer Res. 2012, 18, 6497.
- 82E. L. J. M. Smits, P. Ponsaerts, Z. N. Berneman, V. F. I. Van Tendeloo, Oncologist 2008, 13, 859.
- 83H. Hemmi, O. Takeuchi, T. Kawai, T. Kaisho, S. Sato, H. Sanjo, M. Matsumoto, K. Hoshino, H. Wagner, K. Takeda, S. Akira, Nature 2000, 408, 740.
- 84F. Takeshita, C. A. Leifer, I. Gursel, K. J. Ishii, S. Takeshita, M. Gursel, D. M. Klinman, J. Immunol. 2001, 167, 3555.
- 85A. M. Krieg, A.-K. Yi, S. Matson, T. J. Waldschmidt, G. A. Bishop, R. Teasdale, G. A. Koretzky, D. M. Klinman, Nature 1995, 374, 546.
- 86D. E. Speiser, D. Liénard, N. Rufer, V. Rubio-Godoy, D. Rimoldi, F. Lejeune, A. M. Krieg, J.-C. Cerottini, P. Romero, J. Clin. Invest. 2005, 115, 739.
- 87A. Carpentier, P. Metellus, R. Ursu, S. Zohar, F. Lafitte, M. Barrié, Y. Meng, M. Richard, C. Parizot, F. Laigle-Donadey, G. Gorochov, D. Psimaras, M. Sanson, A. Tibi, O. Chinot, A. F. Carpentier, Neuro-Oncology 2010, 12, 401.
- 88J. S. Weber, H. Zarour, B. Redman, U. Trefzer, S. O'Day, A. J. M. van den Eertwegh, E. Marshall, S. Wagner, Cancer 2009, 115, 3944.
- 89B. Badie, J. M. Berlin, Immunotherapy 2013, 5, 1.
- 90M. A. Dobrovolskaia, P. Aggarwal, J. B. Hall, S. E. McNeil, Mol. Pharmaceutics 2008, 5, 487.
- 91K. Yasuda, M. Rutz, B. Schlatter, J. Metzger, P. B. Luppa, F. Schmitz, T. Haas, A. Heit, S. Bauer, H. Wagner, Eur. J. Immunol. 2006, 36, 431.
- 92Y. Zhang, Z. Cui, H. Kong, K. Xia, L. Pan, J. Li, Y. Sun, J. Shi, L. Wang, Y. Zhu, C. Fan, Adv. Mater. 2016, 28, 2699.
- 93D. Verthelyi, K. J. Ishii, M. Gursel, F. Takeshita, D. M. Klinman, J. Immunol. 2001, 166, 2372.
- 94B. Gungor, F. C. Yagci, G. Tincer, B. Bayyurt, E. Alpdundar, S. Yildiz, M. Ozcan, I. Gursel, M. Gursel, Sci. Transl. Med. 2014, 6, 235ra61.
- 95L. Nuhn, N. Vanparijs, A. De Beuckelaer, L. Lybaert, G. Verstraete, K. Deswarte, S. Lienenklaus, N. M. Shukla, A. C. D. Salyer, B. N. Lambrecht, J. Grooten, S. A. David, S. De Koker, B. G. De Geest, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, 8098.
- 96G. M. Lynn, R. Laga, P. A. Darrah, A. S. Ishizuka, A. J. Balaci, A. E. Dulcey, M. Pechar, R. Pola, M. Y. Gerner, A. Yamamoto, C. R. Buechler, K. M. Quinn, M. G. Smelkinson, O. Vanek, R. Cawood, T. Hills, O. Vasalatiy, K. Kastenmüller, J. R. Francica, L. Stutts, J. K. Tom, K. A. Ryu, A. P. Esser-Kahn, T. Etrych, K. D. Fisher, L. W. Seymour, R. A. Seder, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 1201.
- 97N. W. Kim, S.-Y. Kim, J. E. Lee, Y. Yin, J. H. Lee, S. Y. Lim, E. S. Kim, H. T. T. Duong, H. K. Kim, S. Kim, J.-E. Kim, D. S. Lee, J. Kim, M. S. Lee, Y. T. Lim, J. H. Jeong, ACS Nano 2018, 12, 9702.
- 98K. T. Gause, Y. Yan, N. M. O'Brien-Simpson, J. Cui, J. C. Lenzo, E. C. Reynolds, F. Caruso, Adv. Funct. Mater. 2016, 26, 7526.
- 99Y. W. Noh, S. Y. Kim, J. E. Kim, S. Kim, J. Ryu, I. Kim, E. Lee, S. H. Um, Y. T. Lim, Adv. Funct. Mater. 2017, 27, 1605398.
- 100A. P. Acharya, M. Sinha, M. L. Ratay, X. Ding, S. C. Balmert, C. J. Workman, Y. Wang, D. A. A. Vignali, S. R. Little, Adv. Funct. Mater. 2017, 27, 1604366.
- 101D. A. Christian, C. A. Hunter, Immunotherapy 2012, 4, 425.
- 102P. T. Golumbek, R. Azhari, E. M. Jaffee, H. I. Levitsky, A. Lazenby, K. Leong, D. M. Pardoll, Cancer Res. 1993, 53, 5841 LP.
- 103M. L. van Slooten, G. Storm, A. Zoephel, Z. Küpcü, O. Boerman,D. J. A. Crommelin, E. Wagner, R. Kircheis, Pharm. Res. 2000, 17, 42.
- 104M. C. Popescu, R. J. Robb, M. M. Batenjany, L. T. Boni, M. E. Neville, R. W. Pennington, S. S. Neelapu, L. W. Kwak, Blood 2007, 109, 5407.
- 105D. Torrealba, D. Parra, J. Seras-Franzoso, E. Vallejos-Vidal, D. Yero, I. Gibert, A. Villaverde, E. Garcia-Fruitos, N. Roher, Biomaterials 2016, 107, 102.
- 106M. D. McHugh, J. Park, R. Uhrich, W. Gao, D. A. Horwitz, T. M. Fahmy, Biomaterials 2015, 59, 172.
- 107Z. M. Binsalamah, A. Paul, A. A. Khan, S. Prakash, D. Shum-Tim, Int. J. Nanomed. 2011, 6, 2667.
- 108L. Tang, Y. Zheng, M. B. Melo, L. Mabardi, A. P. Castaño, Y.-Q. Xie, N. Li, S. B. Kudchodkar, H. C. Wong, E. K. Jeng, M. V Maus, D. J. Irvine, Nat. Biotechnol. 2018, 36, 707.
- 109J. Kim, W. A. Li, Y. Choi, S. A. Lewin, C. S. Verbeke, G. Dranoff, D. J. Mooney, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 64.
- 110S. T. Koshy, A. S. Cheung, L. Gu, A. R. Graveline, D. J. Mooney, Adv. Biosyst. 2017, 1, 1600013.
- 111N. Serna, M. V. Céspedes, L. Sánchez-García, U. Unzueta, R. Sala, A. Sánchez-Chardi, F. Cortés, N. Ferrer-Miralles, R. Mangues, E. Vázquez, A. Villaverde, Adv. Funct. Mater. 2017, 27, 1700919.
- 112I. Caminschi, E. Maraskovsky, W. R. Heath, Front. Immunol. 2012, 3, 13.
- 113M. V Dhodapkar, M. Sznol, B. Zhao, D. Wang, R. D. Carvajal, M. L. Keohan, E. Chuang, R. E. Sanborn, J. Lutzky, J. Powderly, H. Kluger, S. Tejwani, J. Green, V. Ramakrishna, A. Crocker, L. Vitale, M. Yellin, T. Davis, T. Keler, Sci. Transl. Med. 2014, 6, 232ra51.
- 114S. Y. Kim, H. Phuengkham, Y. W. Noh, H. G. Lee, S. H. Um, Y. T. Lim, Adv. Funct. Mater. 2016, 26, 8072.
- 115M. Allahyari, E. Mohit, Hum. Vaccines Immunother. 2016, 12, 806.
- 116L. Xu, J. Xiang, Y. Liu, J. Xu, Y. Luo, L. Feng, Z. Liu, R. Peng, Nanoscale 2016, 8, 3785.
- 117H. Dong, Z.-F. Wen, L. Chen, N. Zhou, H. Liu, S. Dong, H.-M. Hu, Y. Mou, Int. J. Nanomed. 2018, 13, 3353.
- 118H. Takahashi, K. Misato, T. Aoshi, Y. Yamamoto, Y. Kubota, X. Wu, E. Kuroda, K. J. Ishii, H. Yamamoto, Y. Yoshioka, Front. Immunol. 2018, 9, 783.
- 119X. Xia, J. Mai, R. Xu, J. E. T. Perez, M. L. Guevara, Q. Shen, C. Mu, H. Y. Tung, D. B. Corry, S. E. Evans, X. Liu, M. Ferrari, Z. Zhang, X. C. Li, R. F. Wang, H. Shen, Cell Rep. 2015, 11, 957.
- 120J. Wang, H.-J. Chen, T. Hang, Y. Yu, G. Liu, G. He, S. Xiao, B.-R. Yang, C. Yang, F. Liu, J. Tao, M. X. Wu, X. Xie, Nat. Nanotechnol. 2018, 13, 1078.
- 121H. Ishikawa, G. N. Barber, Nature 2008, 455, 674.
- 122M. Luo, H. Wang, Z. Wang, H. Cai, Z. Lu, Y. Li, M. Du, G. Huang, C. Wang, X. Chen, M. R. Porembka, J. Lea, A. E. Frankel, Y. X. Fu, Z. J. Chen, J. Gao, Nat. Nanotechnol. 2017, 12, 648.
- 123C. Wang, Y. Wang, Y. Li, B. Bodemann, T. Zhao, X. Ma, G. Huang, Z. Hu, R. J. Deberardinis, M. A. White, J. Gao, Nat. Commun. 2015, 6, 1.
- 124S. Fiering, Nat. Nanotechnol. 2017, 12, 615.
- 125Q. Chen, L. Xu, C. Liang, C. Wang, R. Peng, Z. Liu, Nat. Commun. 2016, 7, 1.
- 126J. Pan, Y. Wang, C. Zhang, X. Wang, H. Wang, J. Wang, Y. Yuan, X. Wang, X. Zhang, C. Yu, S. K. Sun, X. P. Yan, Adv. Mater. 2018, 30, 1.
- 127M. A. Postow, M. K. Callahan, C. A. Barker, Y. Yamada, J. Yuan, S. Kitano, Z. Mu, T. Rasalan, M. Adamow, E. Ritter, C. Sedrak, A. A. Jungbluth, R. Chua, A. S. Yang, R.-A. Roman, S. Rosner, B. Benson, J. P. Allison, A. M. Lesokhin, S. Gnjatic, J. D. Wolchok, N. Engl. J. Med. 2012, 366, 925.
- 128S. C. Formenti, S. Demaria, J. Natl. Cancer Inst. 2013, 105, 256.
- 129Y. Min, K. C. Roche, S. Tian, M. J. Eblan, K. P. McKinnon, J. M. Caster, S. Chai, L. E. Herring, L. Zhang, T. Zhang, J. M. Desimone, J. E. Tepper, B. G. Vincent, J. S. Serody, A. Z. Wang, Nat. Nanotechnol. 2017, 12, 877.
- 130Y. Chao, L. Xu, C. Liang, L. Feng, J. Xu, Z. Dong, L. Tian, X. Yi, K. Yang, Z. Liu, Nat. Biomed. Eng. 2018, 2, 611.
- 131J. M. Taube, R. A. Anders, G. D. Young, H. Xu, R. Sharma, T. L. McMiller, S. Chen, A. P. Klein, D. M. Pardoll, S. L. Topalian, L. Chen, Sci. Transl. Med. 2012, 4, 127ra37.
- 132J. Fourcade, Z. Sun, O. Pagliano, J.-M. Chauvin, C. Sander, B. Janjic, A. A. Tarhini, H. A. Tawbi, J. M. Kirkwood, S. Moschos, H. Wang, P. Guillaume, I. F. Luescher, A. Krieg, A. C. Anderson, V. K. Kuchroo, H. M. Zarour, Cancer Res. 2014, 74, 1045.
- 133C. Robert, G. V. Long, B. Brady, C. Dutriaux, M. Maio, L. Mortier, J. C. Hassel, P. Rutkowski, C. McNeil, E. Kalinka-Warzocha, K. J. Savage, M. M. Hernberg, C. Lebbé, J. Charles, C. Mihalcioiu, V. Chiarion-Sileni, C. Mauch, F. Cognetti, A. Arance, H. Schmidt, D. Schadendorf, H. Gogas, L. Lundgren-Eriksson, C. Horak, B. Sharkey, I. M. Waxman, V. Atkinson, P. A. Ascierto, N. Engl. J. Med. 2015, 372, 320.
- 134N. A. Rizvi, J. Mazières, D. Planchard, T. E. Stinchcombe, G. K. Dy, S. J. Antonia, L. Horn, H. Lena, E. Minenza, B. Mennecier, G. A. Otterson, L. T. Campos, D. R. Gandara, B. P. Levy, S. G. Nair, G. Zalcman, J. Wolf, P. J. Souquet, E. Baldini, F. Cappuzzo, C. Chouaid, A. Dowlati, R. Sanborn, A. Lopez-Chavez, C. Grohe, R. M. Huber, C. T. Harbison, C. Baudelet, B. J. Lestini, S. S. Ramalingam, Lancet Oncol. 2015, 16, 257.
- 135S. Karaki, M. Anson, T. Tran, D. Giusti, C. Blanc, S. Oudard, E. Tartour, Vaccines 2016, 4, 37.
- 136C. Boutros, A. Tarhini, E. Routier, O. Lambotte, F. L. Ladurie, F. Carbonnel, H. Izzeddine, A. Marabelle, S. Champiat, A. Berdelou, E. Lanoy, M. Texier, C. Libenciuc, A. M. M. Eggermont, J.-C. Soria, C. Mateus, C. Robert, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2016, 13, 473.
- 137M. A. Morse, H. K. Lyerly, Vaccine 2015, 33, 7377.
- 138A. W. Li, M. C. Sobral, S. Badrinath, Y. Choi, A. Graveline, A. G. Stafford, J. C. Weaver, M. O. Dellacherie, T. Y. Shih, O. A. Ali, J. Kim, K. W. Wucherpfennig, D. J. Mooney, Nat. Mater. 2018, 17, 528.
- 139Y. Guo, D. Wang, Q. Song, T. Wu, X. Zhuang, Y. Bao, M. Kong, Y. Qi, S. Tan, Z. Zhang, ACS Nano 2015, 9, 6918.
- 140D. M. Pardoll, Nat. Rev. Cancer 2012, 12, 252.
