Review
Emerging In Vitro Models for Safety Screening of High-Volume Production Nanomaterials under Environmentally Relevant Exposure Conditions
Mustafa Hussain Kathawala,
Sijing Xiong,
Mark Richards,
Kee Woei Ng,
Saji George,
Say Chye Joachim Loo,
Mustafa Hussain Kathawala
Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Search for more papers by this authorSijing Xiong
Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Search for more papers by this authorMark Richards
Centre for Sustainable Nanotechnology, School of Chemical & Life Sciences, Nanyang Polytechnic, 180 Ang Mo Kio Avenue 8, Singapore 569830, Singapore, Phone: +65 6550-1517; Fax: +65 6552-0844
Search for more papers by this authorKee Woei Ng
Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Search for more papers by this authorCorresponding Author
Saji George
Centre for Sustainable Nanotechnology, School of Chemical & Life Sciences, Nanyang Polytechnic, 180 Ang Mo Kio Avenue 8, Singapore 569830, Singapore, Phone: +65 6550-1517; Fax: +65 6552-0844
Saji George, Centre for Sustainable Nanotechnology, School of Chemical & Life Sciences, Nanyang Polytechnic, 180 Ang Mo Kio Avenue 8, Singapore 569830, Singapore, Phone: +65 6550-1517; Fax: +65 6552-0844.
Say Chye Joachim Loo, Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Search for more papers by this authorCorresponding Author
Say Chye Joachim Loo
Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Saji George, Centre for Sustainable Nanotechnology, School of Chemical & Life Sciences, Nanyang Polytechnic, 180 Ang Mo Kio Avenue 8, Singapore 569830, Singapore, Phone: +65 6550-1517; Fax: +65 6552-0844.
Say Chye Joachim Loo, Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Search for more papers by this authorMustafa Hussain Kathawala,
Sijing Xiong,
Mark Richards,
Kee Woei Ng,
Saji George,
Say Chye Joachim Loo,
Mustafa Hussain Kathawala
Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Search for more papers by this authorSijing Xiong
Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Search for more papers by this authorMark Richards
Centre for Sustainable Nanotechnology, School of Chemical & Life Sciences, Nanyang Polytechnic, 180 Ang Mo Kio Avenue 8, Singapore 569830, Singapore, Phone: +65 6550-1517; Fax: +65 6552-0844
Search for more papers by this authorKee Woei Ng
Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Search for more papers by this authorCorresponding Author
Saji George
Centre for Sustainable Nanotechnology, School of Chemical & Life Sciences, Nanyang Polytechnic, 180 Ang Mo Kio Avenue 8, Singapore 569830, Singapore, Phone: +65 6550-1517; Fax: +65 6552-0844
Saji George, Centre for Sustainable Nanotechnology, School of Chemical & Life Sciences, Nanyang Polytechnic, 180 Ang Mo Kio Avenue 8, Singapore 569830, Singapore, Phone: +65 6550-1517; Fax: +65 6552-0844.
Say Chye Joachim Loo, Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Search for more papers by this authorCorresponding Author
Say Chye Joachim Loo
Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Saji George, Centre for Sustainable Nanotechnology, School of Chemical & Life Sciences, Nanyang Polytechnic, 180 Ang Mo Kio Avenue 8, Singapore 569830, Singapore, Phone: +65 6550-1517; Fax: +65 6552-0844.
Say Chye Joachim Loo, Nanyang Technological University, School of Materials Science and Engineering, 50 Nanyang Avenue, Singapore 639798, Singapore, Phone: +65 6790-4603; Fax: +65 6790-9081
Search for more papers by this authorAbstract
The rising production of nanomaterial-based consumer products has raised safety concerns. Testing these with animal and other direct models is neither ethically nor economically viable, nor quick enough. This review aims to discuss the strength of in vitro testing, including the use of 2D and 3D cultures, stem cells, and tissue constructs, etc., which would give fast and repeatable answers of a highly specific nature, while remaining relevant to in vivo outcomes. These results can then be combined and the overall toxicity predicted with relative accuracy. Such in vitro models can screen potentially toxic nanomaterials which, if required, can undergo further stringent studies in animals. The cyto- and phototoxicity of some high-volume production nanomaterials, using in vitro models, is also reviewed.
References
- 1
A. S. Edelstein,
R. C. Cammaratra,
Nanomaterials: Synthesis, Properties and Applications,
2nd Ed.,
Taylor and Francis,
Bristol, Philadelphia
1998.
10.1201/9781482268591 Google Scholar
- 2 The Project on Emerging Nanotechnologies (PEN); 2012; Available from: http://www.nanotechproject.org/consumerproducts, accessed: May, 2012.
- 3 N. Staggers, T. McCasky, N. Brazelton, R. Kennedy, Nursing Outlook 2008, 56, 268.
- 4 W. L. Lee, C. Loei, E. Widjaja, S. C. J. Loo, J. Control. Release 2011, 151, 229.
- 5 S. C. J. Loo, T. Moore, B. Banik, F. Alexis, Curr. Pharm. Biotechnol. 2010, 11, 333.
- 6 Y. F. Zhao, S. C. J. Loo, J. Ma, J. Nanosci. Nanotechnol. 2009, 9, 3720.
- 7 W. L. Lee, E. Widjaja, S. C. J. Loo, J. Mater. Sci.: Mater. Med. 2012, 23, 81.
- 8 S. C. J. Loo, Z. Y. S. Tan, Y. J. Chow, S. L. I. Lin, J. Pharm. Sci. 2010, 99, 3060.
- 9 T. W. J. Steele, C. L. Huang, E. Widjaja, F. Y. C. Boey, J. S. C. Loo, S. S. Venkatraman, Acta Biomater. 2011, 7, 1973.
- 10 H. T. Ong, J. S. C. Loo, F. Y. C. Boey, S. J. Russell, J. Ma, K. W. Peng, J. Nanoparticle Res. 2008, 10, 141.
- 11 T. W. J. Steele, C. L. Huang, S. Kumar, E. Widjaja, F. Y. C. Boey, J. S. C. Loo, S. S. Venkatraman, J. Pharm. Sci. 2011, 100, 4317.
- 12 W. L. Lee, E. Widjaja, S. C. J. Loo, Small 2010, 6, 1003.
- 13 A. Markowska-Szczupak, K. Ulfig, A. W. Morawski, Catal. Today 2011, 169, 249.
- 14 Q. C. Xu, D. V. Wellia, M. A. Sk, K. H. Lim, J. S. C. Loo, D. W. Liao, R. Amal, T. T. Y. Tan, J. Photochem. Photobiol. A 2010, 210, 181.
- 15 Q. C. Xu, D. V. Wellia, R. Amal, D. W. Liao, S. C. J. Loo, T. T. Y. Tan, Nanoscale 2010, 2, 1122.
- 16 Z. M. He, G. H. Guai, J. Liu, C. X. Guo, J. S. C. Loo, C. M. Li, T. T. Y. Tan, Nanoscale 2011, 3, 4613.
- 17 Q. C. Xu, Y. H. Ng, Y. Zhang, J. S. C. Loo, R. Amal, T. Y. T. Timothy, Chem. Commun. 2011, 47, 8641.
- 18 G. Oberdorster, A. Maynard, K. Donaldson, V. Castranova, J. Fitzpatrick, K. Ausman, J. Carter, B. Karn, W. Kreyling, D. Lai, S. Olin, N. Monteiro-Riviere, D. Warheit, H. Yang, Particle Fibre Toxicol. 2005, 2, 8.
- 19 G. Oberdorster, E. Oberdorster, J. Oberdorster, Environ. Health Perspectives 2005, 113, 823.
- 20 S. Friedrichs, Sci. Technol. Adv. Mater. 2007, 8, 12.
- 21 J. M. Hillegass, A. Shukla, S. A. Lathrop, M. B. MacPherson, N. K. Fukagawa, B. T. Mossman, Wiley interdisciplinary reviews. Nanomedicine and Nanobiotechnology 2010, 2, 219.
- 22 L. Braydich-Stolle, S. Hussain, J. J. Schlager, M. C. Hofmann, Toxicol. Sci: J. Soc. Toxicol. 2005, 88, 412.
- 23 E. Fabian, R. Landsiedel, L. Ma-Hock, K. Wiench, W. Wohlleben, B. van Ravenzwaay, Arch. Toxicol. 2008, 82, 151.
- 24 S. George, S. Pokhrel, T. Xia, B. Gilbert, Z. Ji, M. Schowalter, A. Rosenauer, R. Damoiseaux, K. A. Bradley, L. Madler, A. E. Nel, ACS Nano 2010, 4, 15.
- 25 C. Hanley, A. Thurber, C. Hanna, A. Punnoose, J. Zhang, D. G. Wingett, Nanoscale Res. Lett. 2009, 4, 1409.
- 26 J. Zhao, L. Xu, T. Zhang, G. Ren, Z. Yang, Neurotoxicology 2009, 30, 220.
- 27 X. Deng, Q. Luan, W. Chen, Y. Wang, M. Wu, H. Zhang, Z. Jiao, Nanotechnology 2009, 20, 115101.
- 28 P. V. AshaRani, G. Low Kah Mun, M. P. Hande, S. Valiyaveettil, ACS Nano 2009, 3, 279.
- 29 R. Foldbjerg, D. A. Dang, H. Autrup, Arch. Toxicol. 2011, 85, 743.
- 30 M. V. Park, A. M. Neigh, J. P. Vermeulen, L. J. de la Fonteyne, H. W. Verharen, J. J. Briede, H. van Loveren, W. H. de Jong, Biomaterials 2011, 32, 9810.
- 31 M. E. Samberg, E. G. Loboa, S. J. Oldenburg, N. A. Monteiro-Riviere, Nanomedicine 2012, DOI: 10.2217/nnm.12.18.
- 32 S. Hackenberg, A. Scherzed, M. Kessler, S. Hummel, A. Technau, K. Froelich, C. Ginzkey, C. Koehler, R. Hagen, N. Kleinsasser, Toxicol. Lett. 2011, 201, 27.
- 33 L. K. Braydich-Stolle, B. Lucas, A. Schrand, R. C. Murdock, T. Lee, J. J. Schlager, S. M. Hussain, M. C. Hofmann, Toxicol. Sci: J. Soc. Toxicol. 2010, 116, 577.
- 34 M. Ahamed, M. Karns, M. Goodson, J. Rowe, S. M. Hussain, J. J. Schlager, Y. Hong, Toxicol. Appl. Pharmacol. 2008, 233, 404.
- 35 M. Ahamed, R. Posgai, T. J. Gorey, M. Nielsen, S. M. Hussain, J. J. Rowe, Toxicol. Appl. Pharmacol. 2010, 242, 263.
- 36 T. Hartung, Nature 2009, 460, 208.
- 37 R. F. Service, Science 2008, 321, 1036.
- 38 J. Y. Choi, G. Ramachandran, M. Kandlikar, Environ. Sci. Technol. 2009, 43, 3030.
- 39 A. Abbott, Nature 2009, 461, 158.
- 40 National Research Council, Toxicity Testing in the 21st Century: A Vision and a Strategy, National Academy Press, Washington, D.C. 2007.
- 41 L. C. Rohrs, Archives of Internal Medicine 1957, 100, 44.
- 42 T. Xia, M. Kovochich, M. Liong, L. Mädler, B. Gilbert, H. Shi, J. I. Yeh, J. I. Zink, A. E. Nel, ACS Nano 2008, 2, 2121.
- 43 C. A. Poland, R. Duffin, I. Kinloch, A. Maynard, W. A. H. Wallace, A. Seaton, V. Stone, S. Brown, W. MacNee, K. Donaldson, Nat. Nanotechnol. 2008, 3, 423.
- 44 A. Takagi, A. Hirose, T. Nishimura, N. Fukumori, A. Ogata, N. Ohashi, S. Kitajima, J. Kanno, J. Toxicol. Sci. 2008, 33, 105.
- 45 Y. Sakamoto, D. Nakae, N. Fukumori, K. Tayama, A. Maekawa, K. Imai, A. Hirose, T. Nishimura, N. Ohashi, A. Ogata, J. Toxicol. Sci. 2009, 34, 65.
- 46 K. Donaldson, F. Murphy, R. Duffin, C. Poland, Particle Fibre Toxicol. 2010, 7, 5.
- 47 D. M. Brown, I. A. Kinloch, U. Bangert, A. H. Windle, D. M. Walter, G. S. Walker, C. A. Scotchford, K. Donaldson, V. Stone, Carbon 2007, 45, 1743.
- 48 M. Pacurari, X. J. Yin, J. S. Zhao, M. Ding, S. S. Leonard, D. Schwegier-Berry, B. S. Ducatman, D. Sbarra, M. D. Hoover, V. Castranova, V. Vallyathan, Environ. Health Perspect. 2008, 116, 1211.
- 49 X. Wang, T. Xia, S. A. Ntim, Z. X. Ji, S. George, H. Meng, H. Y. Zhang, V. Castranova, S. Mitra, A. E. Nel, ACS Nano 2010, 4, 7241.
- 50 X. Wang, T. Xia, S. A. Ntim, Z. Ji, S. Lin, H. Meng, C. Chung, S. George, H. Zhang, M. Wang, N. Li, Y. Yang, V. Castranova, S. Mitra, J. Bonner, A. E. Nel, ACS Nano 2011, 5, 9772.
- 51 P. H. Hoet, L. P. Gilissen, M. Leyva, B. Nemery, Toxicol. Sci. 1999, 52, 209.
- 52 P. H. M. Hoet, L. Gilissen, B. Nemery, Toxicol. Appl. Pharmacol. 2001, 175, 184.
- 53 J. Wang, Y. Liu, F. Jiao, F. Lao, W. Li, Y. Gu, Y. Li, C. Ge, G. Zhou, B. Li, Y. Zhao, Z. Chai, C. Chen, Toxicology 2008, 254, 82.
- 54 D. Olmedo, D. Tasat, M. Guglielmotti, R. Cabrini, J. Mater. Sci.: Mater. Med. 2008, 19, 3049.
- 55 S. Y. Shaw, E. C. Westly, M. J. Pittet, A. Subramanian, S. L. Schreiber, R. Weissleder, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 7387.
- 56 V. C. Abraham, D. L. Towne, J. F. Waring, U. Warrior, D. J. Burns, J. Biomol. Screen. 2008, 13, 527.
- 57 W. I. P. J. O'Brien, D. Diaz, E. Howard-Cofield, C. M. Krejsa, M. R. Slaughter, B. Gao, N. Kaludercic, A. Angeline, P. Bernardi, P. Brain, C. Hougham, Arch. Toxicol. 2006, 80, 580.
- 58 C. F. Jones, D. W. Grainger, Adv. Drug Deliv. Rev. 2009, 61, 438.
- 59 A. Nel, T. Xia, L. Madler, N. Li, Science 2006, 311, 622.
- 60 H. Meng, T. Xia, S. George, A. E. Nel, ACS Nano 2009, 3, 1620.
- 61 S. George, S. Pokhrel, T. Xia, B. Gilbert, Z. Ji, M. Schowalter, A. Rosenauer, R. Damoiseaux, K. A. Bradley, L. Mädler, A. E. Nel, ACS Nano 2010, 4, 15.
- 62 S. George, T. Xia, R. Rallo, Y. Zhao, Z. Ji, S. Lin, X. Wang, H. Zhang, B. France, D. Schoenfeld, R. Damoiseaux, R. Liu, S. Lin, K. A. Bradley, Y. Cohen, A. E. Nel, ACS Nano 2011, 5, 1805.
- 63 S. George, S. Pokhrel, Z. Ji, B. L. Henderson, T. Xia, L. Li, J. I. Zink, A. E. Nel, L. Mädler, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 11270.
- 64 H. Zhang, T. Xia, H. Meng, M. Xue, S. George, Z. Ji, X. Wang, R. Liu, M. Wang, B. France, R. Rallo, R. Damoiseaux, Y. Cohen, K. A. Bradley, J. I. Zink, A. E. Nel, ACS Nano 2011, 5, 2756.
- 65 J. C. Bonner, Fibrogenesis Tissue Repair 2010, 3, 15.
- 66 J. C. Bonner, Cytokine Growth Factor Rev. 2004, 15, 255.
- 67 Z. Ji, X. Wang, H. Zhang, S. Lin, H. Meng, B. Sun, S. George, T. Xia, A. E. Nel, J. I. Zink, ACS Nano 2012, 6, 5366.
- 68 S. Lin, Y. Zhao, T. Xia, H. Meng, Z. Ji, R. Liu, S. George, S. Xiong, X. Wang, H. Zhang, S. Pokhrel, L. Mädler, R. Damoiseaux, S. Lin, A. E. Nel, ACS Nano 5, 7284.
- 69 R. Liu, S. Lin, R. Rallo, Y. Zhao, R. Damoiseaux, T. Xia, S. Lin, A. Nel, Y. Cohen, PLoS One 2012, 7, e35014.
- 70 N. S. Sipes, M. T. Martin, D. M. Reif, N. C. Kleinstreuer, R. S. Judson, A. V. Singh, K. J. Chandler, D. J. Dix, R. J. Kavlock, T. B. Knudsen, Toxicol. Sci. 124, 109.
- 71 G. Sumit, A. H. Keith, W. Amy, J. S. Richard, A. C. Elaine, in Nanoinformatics 2010, November 3-5, 2010, Arlington.
- 72 A. Bongso, C. Y. Fong, S. C. Ng, S. Ratnam, Hum. Reprod. 1994, 9, 2110.
- 73 J. A. Thomson, J. Itskovitz-Eldor, S. S. Shapiro, M. A. Waknitz, J. J. Swiergiel, V. S. Marshall, J. M. Jones, Science 1998, 282, 1145.
- 74 B. E. Reubinoff, M. F. Pera, C. Y. Fong, A. Trounson, A. Bongso, Nat. Biotechnol. 2000, 18, 399.
- 75 S. Assady, G. Maor, M. Amit, J. Itskovitz-Eldor, K. L. Skorecki, M. Tzukerman, Diabetes 2001, 50, 1691.
- 76 D. S. Kaufman, E. T. Hanson, R. L. Lewis, R. Auerbach, J. A. Thomson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 10716.
- 77 C. Mummery, D. Ward-van Oostwaard, P. Doevendans, R. Spijker, S. van den Brink, R. Hassink, M. van der Heyden, T. Opthof, M. Pera, A. B. de la Riviere, R. Passier, L. Tertoolen, Circulation 2003, 107, 2733.
- 78 K. Takahashi, S. Yamanaka, Cell 2006, 126, 663.
- 79 K. Takahashi, K. Tanabe, M. Ohnuki, M. Narita, T. Ichisaka, K. Tomoda, S. Yamanaka, Cell 2007, 131, 861.
- 80 I. H. Park, N. Arora, H. Huo, N. Maherali, T. Ahfeldt, A. Shimamura, M. W. Lensch, C. Cowan, K. Hochedlinger, G. Q. Daley, Cell 2008, 134, 877.
- 81 I. H. Park, P. H. Lerou, R. Zhao, H. Huo, G. Q. Daley, Nat. Protocols 2008, 3, 1180.
- 82 I. H. Park, R. Zhao, J. A. West, A. Yabuuchi, H. Huo, T. A. Ince, P. H. Lerou, M. W. Lensch, G. Q. Daley, Nature 2008, 451, 141.
- 83 M. Stadtfeld, N. Maherali, D. T. Breault, K. Hochedlinger, Cell Stem Cell 2008, 2, 230.
- 84 S. Bandi, K. Cheng, B. Joseph, S. Gupta, J. Cell Sci. 2012, 125, 1274.
- 85 T. N. Bukong, T. Lo, G. Szabo, A. Dolganiuc, Liver Int. 2012, 32, 732.
- 86 S. Asgari, M. Moslem, K. Bagheri-Lankarani, B. Pournasr, M. Miryounesi, H. Baharvand, Stem Cell Rev. 2011 DOI:10.1007/s12015-011-9330-y.
- 87 L. Van Haute, G. De Block, I. Liebaers, K. Sermon, M. De Rycke, Respiratory Res. 2009, 10, 105.
- 88 C. Y. Fong, L. L. Chak, A. Subramanian, J. H. Tan, A. Biswas, K. Gauthaman, M. Choolani, W. K. Chan, A. Bongso, Stem Cell Rev. 2009, 5, 410.
- 89 California Institute of Regenerative Medicine (CIRM) report (2008), Stem cells in predictive toxicology, 2008, Available from: http://www.cirm.ca.gov/pub/pdf/CIRM_Predictive_Tox.pdf, accessed: May, 2012.
- 90 R. Ardehali, M. A. Inlay, S. R. Ali, C. Tang, M. Drukker, I. L. Weissman, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 3282.
- 91 N. Y. Chia, Y. S. Chan, B. Feng, X. Lu, Y. L. Orlov, D. Moreau, P. Kumar, L. Yang, J. Jiang, M. S. Lau, M. Huss, B. S. Soh, P. Kraus, P. Li, T. Lufkin, B. Lim, N. D. Clarke, F. Bard, H. H. Ng, Nature 2010, 468, 316.
- 92 A. E. Seiler, H. Spielmann, Nat. Protocols 2011, 6, 961.
- 93 M. Richards, S. P. Tan, W. K. Chan, A. Bongso, Stem Cells 2006, 24, 1162.
- 94 B. Bhattacharya, S. Puri, R. K. Puri, Curr. Stem Cell Res. Ther. 2009, 4, 98.
- 95 P. W. Andrews, N. Benvenisty, R. McKay, M. F. Pera, J. Rossant, H. Semb, G. N. Stacey, Nat. Biotechnol. 2005, 23, 795.
- 96 O. Adewumi, B. Aflatoonian, L. Ahrlund-Richter, M. Amit, P. W. Andrews, G. Beighton, P. A. Bello, N. Benvenisty, L. S. Berry, S. Bevan, B. Blum, J. Brooking, K. G. Chen, A. B. Choo, G. A. Churchill, M. Corbel, I. Damjanov, J. S. Draper, P. Dvorak, K. Emanuelsson, R. A. Fleck, A. Ford, K. Gertow, M. Gertsenstein, P. J. Gokhale, R. S. Hamilton, A. Hampl, L. E. Healy, O. Hovatta, J. Hyllner, M. P. Imreh, J. Itskovitz-Eldor, J. Jackson, J. L. Johnson, M. Jones, K. Kee, B. L. King, B. B. Knowles, M. Lako, F. Lebrin, B. S. Mallon, D. Manning, Y. Mayshar, R. D. McKay, A. E. Michalska, M. Mikkola, M. Mileikovsky, S. L. Minger, H. D. Moore, C. L. Mummery, A. Nagy, N. Nakatsuji, C. M. O'Brien, S. K. Oh, C. Olsson, T. Otonkoski, K. Y. Park, R. Passier, H. Patel, M. Patel, R. Pedersen, M. F. Pera, M. S. Piekarczyk, R. A. Pera, B. E. Reubinoff, A. J. Robins, J. Rossant, P. Rugg-Gunn, T. C. Schulz, H. Semb, E. S. Sherrer, H. Siemen, G. N. Stacey, M. Stojkovic, H. Suemori, J. Szatkiewicz, T. Turetsky, T. Tuuri, S. van den Brink, K. Vintersten, S. Vuoristo, D. Ward, T. A. Weaver, L. A. Young, W. Zhang, Nat. Biotechnol. 2007, 25, 803.
- 97 J. S. Draper, K. Smith, P. Gokhale, H. D. Moore, E. Maltby, J. Johnson, L. Meisner, T. P. Zwaka, J. A. Thomson, P. W. Andrews, Nat. Biotechnol. 2004, 22, 53.
- 98 M. M. Mitalipova, R. R. Rao, D. M. Hoyer, J. A. Johnson, L. F. Meisner, K. L. Jones, S. Dalton, S. L. Stice, Nat. Biotechnol. 2005, 23, 19.
- 99 A. Maitra, D. E. Arking, N. Shivapurkar, M. Ikeda, V. Stastny, K. Kassauei, G. Sui, D. J. Cutler, Y. Liu, S. N. Brimble, K. Noaksson, J. Hyllner, T. C. Schulz, X. Zeng, W. J. Freed, J. Crook, S. Abraham, A. Colman, P. Sartipy, S. Matsui, M. Carpenter, A. F. Gazdar, M. Rao, A. Chakravarti, Nature genetics 2005, 37, 1099.
- 100 D. E. Baker, N. J. Harrison, E. Maltby, K. Smith, H. D. Moore, P. J. Shaw, P. R. Heath, H. Holden, P. W. Andrews, Nat. Biotechnol. 2007, 25, 207.
- 101 J. J. Buzzard, N. M. Gough, J. M. Crook, A. Colman, Nat. Biotechnol. 2004, 22, 381.
- 102 K. Amps, P. W. Andrews, G. Anyfantis, L. Armstrong, S. Avery, H. Baharvand, J. Baker, D. Baker, M. B. Munoz, S. Beil, N. Benvenisty, D. Ben-Yosef, J. C. Biancotti, A. Bosman, R. M. Brena, D. Brison, G. Caisander, M. V. Camarasa, J. Chen, E. Chiao, Y. M. Choi, A. B. Choo, D. Collins, A. Colman, J. M. Crook, G. Q. Daley, A. Dalton, P. A. De Sousa, C. Denning, J. Downie, P. Dvorak, K. D. Montgomery, A. Feki, A. Ford, V. Fox, A. M. Fraga, T. Frumkin, L. Ge, P. J. Gokhale, T. Golan-Lev, H. Gourabi, M. Gropp, G. Lu, A. Hampl, K. Harron, L. Healy, W. Herath, F. Holm, O. Hovatta, J. Hyllner, M. S. Inamdar, A. K. Irwanto, T. Ishii, M. Jaconi, Y. Jin, S. Kimber, S. Kiselev, B. B. Knowles, O. Kopper, V. Kukharenko, A. Kuliev, M. A. Lagarkova, P. W. Laird, M. Lako, A. L. Laslett, N. Lavon, D. R. Lee, J. E. Lee, C. Li, L. S. Lim, T. E. Ludwig, Y. Ma, E. Maltby, I. Mateizel, Y. Mayshar, M. Mileikovsky, S. L. Minger, T. Miyazaki, S. Y. Moon, H. Moore, C. Mummery, A. Nagy, N. Nakatsuji, K. Narwani, S. K. Oh, C. Olson, T. Otonkoski, F. Pan, I. H. Park, S. Pells, M. F. Pera, L. V. Pereira, O. Qi, G. S. Raj, B. Reubinoff, A. Robins, P. Robson, J. Rossant, G. H. Salekdeh, T. C. Schulz, K. Sermon, J. Sheik Mohamed, H. Shen, E. Sherrer, K. Sidhu, S. Sivarajah, H. Skottman, C. Spits, G. N. Stacey, R. Strehl, N. Strelchenko, H. Suemori, B. Sun, R. Suuronen, K. Takahashi, T. Tuuri, P. Venu, Y. Verlinsky, D. Ward-van Oostwaard, D. J. Weisenberger, Y. Wu, S. Yamanaka, L. Young, Q. Zhou, Nat. Biotechnol. 2011, 29, 1132.
- 103 P. Y. Chen, S. Feng, J. W. Joo, S. E. Jacobsen, M. Pellegrini, Genome Biol. 2011, 12, R62.
- 104 D. W. Hutmacher, Nat. Mater. 2010, 9, 90.
- 105 E. Cukierman, R. Pankov, D. R. Stevens, K. M. Yamada, Science 2001, 294, 1708.
- 106 A. Abbott, Nature 2003, 424, 870.
- 107 J. S. Harunaga, K. M. Yamada, Matrix Biol. 2011, 30, 363.
- 108 R. Langer, J. P. Vacanti, Science 1993, 260, 920.
- 109 S. Kale, S. Biermann, C. Edwards, C. Tarnowski, M. Morris, M. W. Long, Nat. Biotechnol. 2000, 18, 954.
- 110 Z. F. Cui, X. Xu, N. Trainor, J. T. Triffitt, J. P. Urban, U. K. Tirlapur, Toxicol. in Vitro 2007, 21, 1318.
- 111 J. Lee, G. D. Lilly, R. C. Doty, P. Podsiadlo, N. A. Kotov, Small 2009, 5, 1213.
- 112 V. M. Weaver, O. W. Petersen, F. Wang, C. A. Larabell, P. Briand, C. Damsky, M. J. Bissell, J. Cell Biol. 1997, 137, 231.
- 113 L. G. Griffith, M. A. Swartz, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006, 7, 211.
- 114 M. J. Bissell, A. Rizki, I. S. Mian, Curr. Opin. Cell Biol. 2003, 15, 753.
- 115 R. M. Sutherland, Science 1988, 240, 177.
- 116 D. W. Hutmacher, D. Loessner, S. Rizzi, D. L. Kaplan, D. J. Mooney, J. A. Clements, Trends in Biotechnol. 2010, 28, 125.
- 117 M. Dvir-Ginzberg, I. Gamlieli-Bonshtein, R. Agbaria, S. Cohen, Tissue Eng. 2003, 9, 757.
- 118 A. Dash, W. Inman, K. Hoffmaster, S. Sevidal, J. Kelly, R. S. Obach, L. G. Griffith, S. R. Tannenbaum, Expert Opin. Drug Metab. Toxicol. 2009, 5, 1159.
- 119 J. P. Almeida, A. L. Chen, A. Foster, R. Drezek, Nanomedicine 2011, 6, 815.
- 120 M. M. Stevens, Nat. Nanotechnol. 2009, 4, 342.
- 121 N. L'Heureux, S. Paquet, R. Labbe, L. Germain, F. A. Auger, FASEB J. 1998, 12, 47.
- 122 K. W. Ng, D. W. Hutmacher, Biomaterials 2006, 27, 4591.
- 123 K. W. Ng, W. Tham, T. C. Lim, D. Werner Hutmacher, J. Biomed. Mater. Res. Part A 2005, 75, 425.
- 124 K. Nishida, M. Yamato, Y. Hayashida, K. Watanabe, K. Yamamoto, E. Adachi, S. Nagai, A. Kikuchi, N. Maeda, H. Watanabe, T. Okano, Y. Tano, N. Engl. J. Med. 2004, 351, 1187.
- 125 Y. Shiroyanagi, M. Yamato, Y. Yamazaki, H. Toma, T. Okano, Tissue Eng. 2003, 9, 1005.
- 126 T. Shimizu, M. Yamato, A. Kikuchi, T. Okano, Biomaterials 2003, 24, 2309.
- 127 Y. Haraguchi, T. Shimizu, T. Sasagawa, H. Sekine, K. Sakaguchi, T. Kikuchi, W. Sekine, S. Sekiya, M. Yamato, M. Umezu, T. Okano, Nat. Protoc. 2012, 7, 850.
- 128 L. Ma, J. Barker, C. Zhou, W. Li, J. Zhang, B. Lin, G. Foltz, J. Kublbeck, P. Honkakoski, Biomaterials 2012, 33, 4353.
- 129 E. Bell, B. Ivarsson, C. Merrill, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1979, 76, 1274.
- 130 E. Bell, H. P. Ehrlich, D. J. Buttle, T. Nakatsuji, Science 1981, 211, 1052.
- 131 E. Bell, S. Sher, B. Hull, C. Merrill, S. Rosen, A. Chamson, D. Asselineau, L. Dubertret, B. Coulomb, C. Lapiere, B. Nusgens, Y. Neveux, J. Investigative Dermatol. 1983, 81, 2s.
- 132 W. T. Klimecki, A. H. Borchers, R. E. Egbert, R. B. Nagle, D. E. Carter, G. T. Bowden, Toxicol. in Vitro 1997, 11, 89.
- 133 A. O. Abu-Yousif, K. A. Smith, S. Getsios, K. J. Green, R. T. Van Dross, J. C. Pelling, Cancer Res. 2008, 68, 3057.
- 134 C. Gotz, R. Pfeiffer, J. Tigges, V. Blatz, C. Jackh, E. M. Freytag, E. Fabian, R. Landsiedel, H. F. Merk, J. Krutmann, R. J. Edwards, C. Pease, C. Goebel, N. Hewitt, E. Fritsche, Exp. Dermatol. 2012, 21, 358.
- 135 S. Ravichandran, L. J. Mortensen, L. A. Delouise, Nanotoxicology 2011, 5, 675.
- 136 L. J. Mortensen, S. Ravichandran, H. Zheng, L. A. DeLouise, J. Biomed. Nanotechnol. 2010, 6, 596.
- 137 J. E. Riviere, T. L. Leavens, J. D. Brooks, N. A. Monteiro-Riviere, Nanomedicine 2012, 8, 428.
- 138 S. Abe, S. Itoh, D. Hayashi, T. Kobayashi, T. Kiba, T. Akasaka, M. Uo, Y. Yawaka, S. Sato, F. Watari, T. Takada, J. Nanosci. Nanotechnol. 2012, 12, 700.
- 139 H. Liu, T. Liu, L. Li, N. Hao, L. Tan, X. Meng, J. Ren, D. Chen, F. Tang, Nanoscale 2012, 4, 3523.
- 140 R. R. Arvizo, S. Bhattacharyya, R. A. Kudgus, K. Giri, R. Bhattacharya, P. Mukherjee, Chem. Soc. Rev. 2012, 41, 2943.
- 141 C. H. Li, C. C. Shen, Y. W. Cheng, S. H. Huang, C. C. Wu, C. C. Kao, J. W. Liao, J. J. Kang, Nanotoxicology 2011.
- 142 H. Zhang, S. F. Lau, B. F. Heng, P. Y. Teo, P. K. Alahakoon, M. Ni, F. Tasnim, J. Y. Ying, D. Zink, J. Cell Mol. Med. 2011, 15, 1287.
- 143 Y. Li, Y. Zheng, K. Zhang, J. Y. Ying, D. Zink, Nanotoxicology 2012, 6, 121.
- 144 N. S. Bhise, R. S. Gray, J. C. Sunshine, S. Htet, A. J. Ewald, J. J. Green, Biomaterials 2010, 31, 8088.
- 145 W. Meng, P. Kallinteri, D. A. Walker, T. L. Parker, M. C. Garnett, Exp. Biol. Med. 2007, 232, 1100.
- 146 C. O. Hendren, X. Mesnard, J. Dröge, M. R. Wiesner, Environ. Sci. Technol. 2011, 45, 2562.
- 147 R. Werlin, J. H. Priester, R. E. Mielke, S. Kramer, S. Jackson, P. K. Stoimenov, G. D. Stucky, G. N. Cherr, E. Orias, P. A. Holden, Nat. Nanotechnol. 2010, 6, 65.
- 148 C. J. Smith, B. J. Shaw, R. D. Handy, Aquat. Toxicol. 2007, 82, 94.
- 149 S. George, S. Lin, Z. Ji, C. R. Thomas, M. Mecklenburg, H. Meng, X. Wang, H. Zhang, T. Xia, J. N. Hohman, S. Lin, J. I. Zink, P. Weiss, A. E. Nel, ACS Nano 2012, 22, 3745.
- 150 O. Bar-Ilan, K. M. Louis, S. P. Yang, J. A. Pedersen, R. J. Hamers, R. E. Peterson, W. Heideman, Nanotoxicology 2012, 6, 670.
- 151 R. J. Miller, S. Bennett, A. A. Keller, S. Pease, H. S. Lenihan, PLoS One 2012, 7, e30321.
- 152 Y.-H. Tsuang, J.-S. Sun, Y.-C. Huang, C.-H. Lu, W. H.-S. Chang, C.-C. Wang, Artificial Organs 2008, 32, 167.
- 153 K. Sunada, T. Watanabe, K. Hashimoto, J. Photochem. Photobiol. A 2003, 156, 227.
- 154 O. Carp, C. L. Huisman, A. Reller, Prog. Solid State Chem. 2004, 32, 33.
- 155 H.-O. Park, M. Yu, S. K. Kang, S. I. Yang, Y.-J. Kim, Molecular Cellular Toxicol. 2011, 7, 67.
- 156 V. P. S. Judin, Chem. Br. 1993, 29, 947.
- 157 A. L. Linsebigler, G. Q. Lu, J. T. Yates, Chem. Rev. 1995, 95, 735.
- 158 D. S. Muggli, L. F. Ding, Appl. Catal. B 2001, 32, 181.
- 159 H. M. Coleman, C. P. Marquis, J. A. Scott, S. S. Chin, R. Amal, Chem. Eng. J. 2005, 113, 55.
- 160 A. H. Lu, Y. J. Guo, J. Liu, F. Liu, C. Q. Wang, N. Li, Q. R. Li, Chin. Sci. Bull. 2004, 49, 2284.
- 161 A. Mills, G. Hill, S. Bhopal, I. P. Parkin, S. A. O'Neill, J. Photochem. Photobiol. A 2003, 160, 185.
- 162 A. W. Morawski, M. Janus, B. Tryba, M. Inagaki, K. Kalucki, Comptes Rendus Chimie 2006, 9, 800.
- 163 M. Anpo, Pure Appl. Chem. 2000, 72, 1787.
- 164 S. Gelover, L. A. Gomez, K. Reyes, M. T. Leal, Water Res. 2006, 40, 3274.
- 165 R. van Grieken, J. Marugan, C. Sordo, C. Pablos, Catal. Today 2009, 144, 48.
- 166 S. George, S. Pokhrel, Z. Ji, B. L. Henderson, T. Xia, L. Li, J. I. Zink, A. E. Nel, L. Madler, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 11270.
- 167 D. Nesseem, Int. J. Cosmetic Science 2011, 33, 70.
- 168 R. Dunford, A. Salinaro, L. Z. Cai, N. Serpone, S. Horikoshi, H. Hidaka, J. Knowland, FEBS Lett. 1997, 418, 87.
- 169 Q. Saquib, A. A. Al-Khedhairy, M. A. Siddiqui, F. M. Abou-Tarboush, A. Azam, J. Musarrat, Toxicol. in Vitro 2012, 26, 351.
- 170 K. Peters, R. E. Unger, C. J. Kirkpatrick, A. M. Gatti, E. Monari, J. Mater. Sci.-Mater. Med. 2004, 15, 321.
- 171 A. Yamamoto, R. Honma, M. Sumita, T. Hanawa, J. Biomed. Mater. Res. Part A 2004, 68A, 244.
- 172 Q. W. Zhang, Y. Kusaka, K. Sato, K. Nakakuki, N. Kohyama, K. Donaldson, J. Toxicol. Environ. Health A 1998, 53, 423.
- 173 A. Fujishima, K. Honda, Nature 1972, 238, 37.
- 174 K. Fujita, M. Horie, H. Kato, S. Endoh, M. Suzuki, A. Nakamura, A. Miyauchi, K. Yamamoto, S. Kinugasa, K. Nishio, Y. Yoshida, H. Iwahashi, J. Nakanishi, Toxicol. Lett. 2009, 191, 109.
- 175 H. D. Jang, S.-K. Kim, S.-J. Kim, J. Nanopart. Res. 2001, 3, 141.
- 176 R. Baan, K. Straif, Y. Grosse, W. Secretan, F. El Ghissassi, V. Cogliano, WHO Int. Agency, Lancet Oncology 2006, 7, 295.
- 177 J. P. Fryzek, B. Chadda, D. Marano, K. White, S. Schweitzer, J. K. McLaughlin, W. J. Blot, J. Occupational Environ. Med. 2003, 45, 400.
- 178 T. Xia, M. Kovochich, J. Brant, M. Hotze, J. Sempf, T. Oberley, C. Sioutas, J. I. Yeh, M. R. Wiesner, A. E. Nel, Nano Lett. 2006, 6, 1794.
- 179 A. L. Perraud, H. M. Knowles, C. Schmitz, Mol. Immunol. 2004, 41, 657.
- 180 S. Tan, Y. Sagara, Y. Liu, P. Maher, D. Schubert, J. Cell Biol. 1998, 141, 1423.
- 181 P. S. Brookes, Y. S. Yoon, J. L. Robotham, M. W. Anders, S. S. Sheu, Am. J. Phys. Cell Phys. 2004, 287, C817.
- 182 M. T. Lin, M. F. Beal, Nature 2006, 443, 787.
- 183 N. J. F. Dodd, A. N. Jha, Mutation Res. Fundamental Mol. Mech. Mutagenesis 2009, 660, 79.
- 184 J. F. Reeves, S. J. Davies, N. J. F. Dodd, A. N. Jha, Mutation Res. Fundamental Mol. Mech. Mutagenesis 2008, 640, 113.
- 185 Y. Nakagawa, S. Wakuri, K. Sakamoto, N. Tanaka, Mutation Res. Genetic Toxicol. Environ. Mutagenesis 1997, 394, 125.
- 186 R. C. Gopalan, I. F. Osman, A. Amani, M. De Matas, D. Anderson, Nanotoxicology 2009, 3, 33.
- 187 R. Cai, Y. Kubota, T. Shuin, H. Sakai, K. Hashimoto, A. Fujishima, Cancer Res. 1992, 52, 2346.
- 188 N. Lagopati, P. V. Kitsiou, A. I. Kontos, P. Venieratos, E. Kotsopoulou, A. G. Kontos, D. D. Dionysiou, S. Pispas, E. C. Tsilibary, P. Falaras, J. Photochem. Photobiol. A 2010, 214, 215.
- 189 E. Stefanou, A. Evangelou, P. Falaras, Catal. Today 2010, 151, 58.
- 190 M. D. Hernández-Alonso, F. Fresno, S. Suárez, J. M. Coronado, Energy & Environmental Science 2009, 2, 1231.
- 191 A. Moezzi, A. M. McDonagh, M. B. Cortie, Chem. Eng. J. 2012, 185, 1.
- 192 L. M. Martorano, C. J. Stork, Y. V. Li, J. Cosmetic Dermatol. 2010, 9, 276.
- 193 M. R. Hoffmann, S. T. Martin, W. Y. Choi, D. W. Bahnemann, Chem. Rev. 1995, 95, 69.
- 194 I. Poulios, M. Kositzi, A. Kouras, J. Photochem. Photobiol. A 1998, 115, 175.
- 195 V. V. Kislyuk, O. P. Dimitriev, J. Nanosci. Nanotechnol. 2008, 8, 131.
- 196 B. R. Saunders, M. L. Turner, Adv. Colloid Interface Sci. 2008, 138, 1.
- 197 K. Schilling, B. Bradford, D. Castelli, E. Dufour, J. F. Nash, W. Pape, S. Schulte, I. Tooley, J. van den Bosch, F. Schellauf, Photochem. Photobiol. Sci. 2010, 9, 495.
- 198 A. J. Hoffman, E. R. Carraway, M. R. Hoffmann, Environ. Sci. Technol. 1994, 28, 776.
- 199 K. W. Ng, S. P. K. Khoo, B. C. Heng, M. I. Setyawati, E. C. Tan, X. X. Zhao, S. J. Xiong, W. R. Fang, D. T. Leong, J. S. C. Loo, Biomaterials 2011, 32, 8218.
- 200 T. Xia, M. Kovochich, M. Liong, L. Mädler, B. Gilbert, H. Shi, J. I. Yeh, J. I. Zink, A. E. Nel, ACS Nano 2008, 2, 2121.
- 201 Y. Y. Kao, Y. C. Chen, T. J. Cheng, Y. M. Chiung, P. S. Liu, Toxicol. Sci. 2011, 125, 462.
- 202 B. C. Heng, X. X. Zhao, S. J. Xiong, K. W. Ng, F. Y. C. Boey, J. S. C. Loo, Food Chem. Toxicol. 2010, 48, 1762.
- 203 S. J. Park, Y. C. Park, S. W. Lee, M. S. Jeong, K. N. Yu, H. Jung, J. K. Lee, J. S. Kim, M. H. Cho, Toxicol. Lett. 2011, 207, 197.
- 204 H. C. Bae, H. J. Ryu, S. H. Jeong, E. Y. Lee, Y.-H. Park, K. G. Lee, B. H. Choi, E. H. Maeng, M.-K. Kim, S. W. Son, Molecular Cellular Toxicol. 2012, 7, 333.
- 205 H. Ma, N. J. Kabengi, P. M. Bertsch, J. M. Unrine, T. C. Glenn, P. L. Williams, Environ. Pollut. 2011, 159, 1473.
- 206 E. K. Dufour, T. Kumaravel, G. J. Nohynek, D. Kirkland, H. Toutain, Mutation Res. Genetic Toxicol. Environ. Mutagenesis 2006, 607, 215.
- 207 D. D. Guo, C. H. Wu, H. Jiang, Q. N. Li, X. M. Wang, B. A. Chen, J. Photochem. Photobiol. B 2008, 93, 119.
- 208 J.-H. Yuan, Y. Chen, H.-X. Zha, L.-J. Song, C.-Y. Li, J.-Q. Li, X.-H. Xia, Colloids Surf. B 2010, 76, 145.
- 209 B. C. Heng, X. X. Zhao, E. C. Tan, N. Khamis, A. Assodani, S. J. Xiong, C. Ruedl, K. W. Ng, J. S. C. Loo, Arch. Toxicol. 2011, 85, 1517.
Citing Literature
